УДК 575.82:595.7:579.262
ВНУТРИКЛЕТОЧНЫЕ СИМБИОНТЫ КАК ФАКТОР ЭВОЛЮЦИИ НАСЕКОМЫХ
2014 г. И.А. Захаров
Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наук, Москва
E-mail: iaz34@mail.ru
Внутриклеточные бактериальные симбионты широко распространены среди насекомых. Так, симбиотическая бактерия Wolbachia инфицирует не менее чем 40% видов насекомых. Некоторые симбионты обеспечивают своих хозяев питательными веществами, которые те не получают со своей пищей: так, Buchnera снабжает тлей незаменимыми аминокислотами, Wolbachia снабжает постельного клопа витаминами группы В. Симбионты многих видов насекомых (Wolbachia, Spirolasma и др.) вызывают гибель самцов, изменяя соотношение полов в популяциях хозяина. Многие симбионты передаются трансовариально, также как и цитоплазматические органеллы. Их совместная передача с митохондриями приводит к тому, что симбионты влияют на митохондри-альный генофонд хозяина. Теория хологенома Е. и И. Розенбергов предполагает, что геном хозяина вместе с геномами всех его симбионтов являются единицей естественного отбора.
Ключевые слова: симбиоз, внутриклеточные симбионты, бактерии, насекомые, горизонтальный перенос генов, соотношение полов, хологеном.
ВВЕДЕНИЕ
Понятие симбиогенеза, как и сам термин, были введены в науку русским биологом К.С. Мережковским (Захаров, 2009). По современным представлениям, как и предположил К.С. Мережковский, хлоропласты растительной клетки происходят от цианобактерий (Archibald, Keeling, 2005). Не вызывает сомнения и симбиогенное происхождение митохондрий (Gray, 2005). Симбиогенез, таким образом, обеспечил появление эукариотов, к числу которых относятся животные, растения, простейшие, то есть представители одного из трех доменов древа жизни. Симбиогенез не только сыграл важнейшую роль в истории развития жизни на Земле, но и лег в основу эволюции многих таксонов, особенно многочисленные примеры можно найти в мире насекомых. Внутриклеточные симбионты насекомых в ряде случаев фактически превратились в органеллы, не способные к самостоятельному существованию, но абсолютно необходимые для выживания их хозяев. Факультативные симбионты также оказывают заметное влияние на эволюционные процессы в популяциях насекомых-хозяев, на их адаптацию к изменяющимся условиям среды.
В настоящем обзоре будет рассмотрена роль облигатных и факультативных симбионтов как факторов эволюции их хозяев на двух уровнях -макроэволюционном и микроэволюционном.
МАКРОЭВОЛЮЦИЯ - ОСВОЕНИЕ
НАСЕКОМЫМИ НОВЫХ ИСТОЧНИКОВ ПИТАНИЯ
Освоение насекомыми новых источников питания во многих случаях не обходится без "помощи" бактерий-симбионтов. Такие эволюционные изменения могут быть отнесены к категории ароморфоза и являются примерами макроэволюции. В ходе приспособления к новым источникам питания происходят приобретение новых анатомических структур хозяином и радикальные изменения генома симбионта. Из многочисленных примеров приведем четыре: симбиотические системы тли - БиеНпега, листоблошки - СагэопеПа , муха цеце - WiggleswoгtНia и постельный клоп -Ш^о1ЬаеН1а.
Тли - БиеНпега
Тли (АрЫ^ёеа, Hemiptera) - мелкие насекомые, питающиеся соком различных растений. Сок богат углеводами, но не содержит необходимых насекомым аминокислот. Эти аминокислоты синтезируются бактериями БиеНпега арЫЛео1а -облигатными внутриклеточными симбионтами тлей. Установление этого симбиоза произошло 150-200 млн лет назад.
Бухнера относится к третьей подгруппе гамма-протеобактерий. В теле тли бактерии развиваются в особых клетках, называемых бактериоцитами. Внутри бактериоцитов клетки симбионта окружены мембраной, производимой клеткой хозяина и образующей везикулы, называемые симбио-сомами. Бактериоциты, собранные в бактериом, располагаются вблизи среднего отдела пищеварительного тракта.
Геном бухнеры редуцирован в сравнении с родственными свободноживущими бактериями. Размер генома составляет всего лишь 640681 пар нуклеоти-дов (п.н.) (для сравнения: размер генома кишечной палочки, относимой к той же группе протеобакте-рий, - 4.6 млн п.н.) (Shigenobu et al., 2000).
В геноме бухнеры нет генов синтеза компонентов клеточной стенки (липополисахаридов и фосфолипидов), генов синтеза ряда заменимых аминокислот. Сопоставление геномов симбионта и хозяина показало, что геном хозяина обладает теми генами синтеза аминокислот, которых нет у бактерии. Таким образом, в ходе эволюции сложилась тесная кооперация между симбионтом и хозяином. Гены хозяина, участвующие в биосинтезе аминокислот, особенно активно экспрессируются именно в бактериоцитах в сравнении с другими органами и тканями тли (Hansen, Moran, 2011).
Глутамин, аспартат и серин, синтезируемые хозяином, используются симбионтом для синтеза незаменимых аминокислот. При этом некоторые этапы этих синтезов контролируются генами хозяина (Hansen, Moran, 2011).
Сопоставление филогении разных штаммов бухнеры и филогении хозяев - видов тлей, показало их зеркальное сходство на уровне как межродовом (Munson et al., 1991), так и внутриродо-вом, и даже внутривидовом (Jousselin et al., 2009). Это свидетельствует, во-первых, об отсутствии горизонтального переноса симбионта (такой перенос нарушал бы подобие двух филогенетических деревьев) и, во-вторых, что дифференциация штаммов симбионта происходила параллельно с эволюцией хозяина, т.е. уже после однократного установления симбиотических отношений между ними.
Листоблошки - Carsonella
Листоблошки (Psyllidae) — семейство мелких насекомых из отряда Hemiptera. Как и тли, листо-блошки питаются соками растений и, соответственно, испытывают потребность в незаменимых аминокислотах. Аминокислотами их обеспечивают симбиотические бактерии рода Carsonella и вторичные симбионты, различающиеся у разных
видов. Первичный симбионт, Carsonella, относится к гамма-протеобактериям. Как и в других подобных случаях, симбиотические бактерии располагаются в клетках (бактериоцитах) специального органа - бактериома. Вторичные симбионты считаются более молодыми (по возрасту установления симбиоза), чем первичные. У псилид клетки вторичных симбионтов также находятся в бактериомах, но не внутри бактериоцитов, а в синцитии.
Сопоставление филогенетических связей 26 родов и видов псиллид и их симбионтов Carsonella показало зеркальное сходство соответствующих дендрограмм, что говорит, во-первых, об однократном установлении симбиотических отношений данных бактерий с предком современных псиллид и, во-вторых, об отсутствии горизонтального переноса симбионта. Эволюция бактерий происходила на фоне эволюции хозяина (Thao et al., 2000).
Геном Carsonella один из самых мелких бактериальных геномов, его размер около 160 тыс. п.о. Еще меньше геномы у симбионтов других групп насекомых: Tremblaya - симбионт мучнистых червецов (сем. Pseudococcidae) - 139 тыс. п.о., Hodgkinia - симбионт цикад - 144 тыс. п.о.
Были изучены геномы первичных и вторичных симбионтов у двух видов листоблошек Ctenarytai-na eucalypti и Heteropsylla cubana. Размеры геномов Carsonella у C. eucalypti 162 589 п.о. (190 бе-лок-кодирующих генов), у H. cubana 166 163 п.о. (192 гена), а у вторичных симбионтов тех же двух видов соответственно 1 441 139 п.о. (918 генов) и 1 121 596 п.о. (576 генов), т.е. намного больше, хотя и эти геномы редуцированы в сравнении со свободноживущими бактериями (Sloan, Moran, 2012).
При сравнении геномов 6 штаммов Carsonella из разных видов хозяев оказалось, что в их геномах произошла потеря не одних и тех же генов. В разных линиях утрачены разные гены биосинтезов аминокислот, в некоторых линиях утрачены также гены транспортных РНК. Это говорит о том, что имеет место кооперация в биосинтезах как между симбионтом и хозяином, так и между первичным и вторичным симбионтом. Последнее подтверждается тем наблюдением, что при отсутствии некоторых генов биосинтезов аминокислот у карсонеллы, соответствующие гены присутствуют в геноме вторичного симбионта того же хозяина.
Например, вторичный симбионт H. cubana потерял почти все гены биосинтезов незаменимых аминокислот, кроме оперона trpDCBA, кодирующего гены, необходимые для синтеза триптофана из антранилата, в то время как Carsonella из
H. cubana имеет гены, обеспечивающие синтез антранилата, но не способна осуществить последующие реакции в пути биосинтеза триптофана (Sloan, Moran, 2012). Приобретение вторичного симбионта рассматривается как фактор, инициирующий или ускоряющий редукцию генома первичного.
Муха цеце - Wigglesworthia
Не только соки растений, но и кровь теплокровных животных являются неполноценным источником питательных веществ. При питании насекомого кровью оно испытывает нехватку витаминов, которая, как и в случае видов, питающихся соком растений, восполняется бактериальными симбионтами. Кровососущая муха цеце Glossina morsitans известна как переносчик трипаносом - возбудителей сонной болезни человека и заболеваний скота в тропической Африке. Облигатным симбионтом цеце является бактерия Wigglesworthia glossinidia, которая относится к гамма-протеобактериям. Возраст установления симбиоза оценивается в 50-80 млн лет.
Глоссины являются живородящими насекомыми, развитие личинки происходит в так называемой матке, где личинка питается секретом "молочных желез". Именно с этим секретом происходит бактериальное заражение личинок от матери. Бактерии поселяются в эпителиальных клетках кишечника - бактериоцитах, которые образуют в передней части пищеварительного тракта орган, называемый бактериомом. Элиминация бактерий с помощью антибиотиков вызывает замедление роста и снижение плодовитости. Негативные последствия отсутствия бактерий могут быть частично компенсированы добавлением в корм витаминов В-комплекса.
Геном W. glossinidia представлен хромосомой (697 724 п.н.) и плазмидой (5200 п.н.), в хромосоме идентифицирована 621 кодирующая последовательность (Akman et al., 2002). Среди генов обнаружены гены ферментов, участвующие в синтезе биотина, тиазола, липоевой кислоты, рибофлавина (В2), фолата, пантотената, тиамина (В1), пиридоксина (В6), никотинамида и протогема, что обеспечивает восполнение недостатка витаминов в пищево
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.