научная статья по теме ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ МОЛЕКУЛЯРНОГО КИСЛОРОДА С ДОНОРНОЙ СТОРОНОЙ ФОТОСИСТЕМЫ 2 ПОСЛЕ РАЗРУШЕНИЯ ВОДООКИСЛЯЮЩЕГО КОМПЛЕКСА (ОБЗОР) Химия

Текст научной статьи на тему «ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ МОЛЕКУЛЯРНОГО КИСЛОРОДА С ДОНОРНОЙ СТОРОНОЙ ФОТОСИСТЕМЫ 2 ПОСЛЕ РАЗРУШЕНИЯ ВОДООКИСЛЯЮЩЕГО КОМПЛЕКСА (ОБЗОР)»

БИОХИМИЯ, 2014, том 79, вып. 3, с. 273 - 282

УДК 577.355.3

ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ МОЛЕКУЛЯРНОГО КИСЛОРОДА С ДОНОРНОЙ СТОРОНОЙ ФОТОСИСТЕМЫ 2 ПОСЛЕ РАЗРУШЕНИЯ ВОДООКИСЛЯЮЩЕГО КОМПЛЕКСА

Обзор

© 2014 Д.В. Яныкин*, А.А. Хоробрых, О.М. Застрижная, В.В. Климов

Институт фундаментальных проблем биологии РАН, 142290Пущино Московской обл., ул. Институтская, 2; факс: 8(4967)330-532, электронная почта: ya-d-ozh@rambler.ru

Поступила в редакцию 22.11.13 После доработки 16.12.13

Фотосистема 2 (ФС2) — пигмент-белковый комплекс тилакоидной мембраны высших растений, водорослей и цианобактерий, в котором энергия света используется для окисления воды и восстановления пласто-хинона. Светозависимые реакции (генерация возбужденных состояний пигментов, перенос электрона, окисление воды), происходящие в ФС2, могут приводить к образованию активных форм кислорода. В этом обзоре сосредоточено внимание на проблеме взаимодействия молекулярного кислорода с донорным участком ФС2, в котором после удаления марганца из водоокисляющего комплекса при освещении образуются долгоживущие состояния Р680+' и Туй", способные окислять близлежащие органические молекулы с образованием радикалов.

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосистема 2, активные формы кислорода, марганец, гидропероксиды.

МОЛЕКУЛЯРНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ ФОТОСИСТЕМЫ 2 И ВОЗМОЖНЫЕ ПУТИ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ О2 С КОМПОНЕНТАМИ ПЕРЕНОСА ЭЛЕКТРОНА В ФОТОСИСТЕМЕ 2

Фотосистема 2 (ФС2) — это пигмент-белковый комплекс, расположенный в тилакоидной мембране оксигенных фотосинтетических организмов. В ФС2 происходят светозависимые реакции, сопровождающиеся переносом электрона, которые приводят к окислению воды с выделением протонов и молекулярного кислорода, а

также к восстановлению пластохинона до плас-тохинола.

Комплекс ФС2 существует в виде димера с молекулярной массой около 700 кДа. Рентгено-структурный анализ препаратов ФС2 из циано-бактерий ТНегтовупесНососст е1о^аШ [1] и ТНегтозупесНососсиз \ulcanus [2] показал, что каждый мономер состоит из 20 полипептидных субъединиц. Кроме белков в каждом мономере ФС2 выявлено 35 молекул хлорофилла (Хл), две молекулы феофитина (РИео), 11—12 молекул Р-каротинов, более 20 молекул липидов, две молекулы пластохинона, два атома гемового железа,

Принятые сокращения: ФС2 — фотосистема 2; РЦ — реакционный центр; P680 — специализированный димер хлорофилла а, первичный донор электрона в ФС2; D1 — интегральный белок РЦ ФС2; TyrZ — редокс-активный тирозино-вый остаток белка D1; Хл — хлорофилл; Pheo — феофитин; ВОК — водоокисляющий комплекс; апо-ВОК-ФС2 — препараты ФС2, лишенные ВОК; Мп4Са05-кластер — каталитическое неорганическое ядро ВОК ФС2; АФК — активные формы кислорода; 1О2 — синглетный кислород; O— — супероксидный анион-радикал; Н2О2 — пероксид водорода; НО' — гид-роксильный радикал; ЭТЦ — электрон-транспортная цепь; DPC — дифенилкарбазид; DCBQ — 2,6-дихлор-п-бензохинон; AF — фотоиндуцированные изменения выхода флуоресценции хлорофилла, связанные с фотонакоплением восстановленного первичного хинонового акцептора электрона ФС2, Q—; (Мп3+)2(ди-^-оксо)-комплекс — промежуточный продукт как при фотосборке, так и при разборке ВОК ФС2; E0 — стандартный окислительно-восстановительный потенциал; Spy-HP — 2-(4-дифенилфосфонилфенил)-9-(1-гексилгептил)анфра[2Д,9-^/,6,5Д0-^е/]диизо-хинолин-1,3,8,10-тетраон; ТБГ — терт-бутилгидропероксид; ХБК — 3-хлорпербензойная кислота; ROOH (LP-OOH, HP-OOH) — органический гидропе-роксид (липофильной и гидрофильной природы соответственно); СОД — супероксиддисмутаза.

* Адресат для корреспонденции.

один атом негемового железа, один ион бикарбоната, 3—4 атома кальция, один из которых вместе с четырьмя атомами марганца образует Мп4Са05-кластер.

ФС2 состоит из трех основных функциональных блоков: 1) светособирающего комплекса, улавливающего кванты света и передающего энергию возбуждения хлорофилла на реакционный центр ФС2; 2) фотохимического реакционного центра (РЦ), в котором происходит первичная реакция фоторазделения зарядов, 3) во-доокисляющего комплекса (ВОК), в котором происходит окисление воды и выделение О2.

В фотохимическом РЦ происходит превращение энергии поглощенного света в энергию разделенных зарядов, и образуется самый сильный биологический окислитель — катион-радикал первичного донора электрона — хлорофилла Р680+' (с редокс-потенциалом, равным 1,1—1,27 В [3—7]). До начала 1980-х гг. первичная фотохимическая реакция в ФС2 рассматривалась как фоторазделение зарядов между возбужденным хлорофиллом Р680 и первичным акцептором электрона 0А — связанной молекулой пластохи-нона с потенциалом около —130 мВ. Однако в работах, опубликованных в конце 1970-х — начале 1980-х гг., было обнаружено, что между Р680 и 0А функционирует еще один переносчик электрона — феофитин с потенциалом —610 мВ, и что первичная фотореакция состоит в фотообразовании ион-радикальной пары [Р680+' РИео-' ] [3, 8—11]. В условиях, когда 0А восстановлен, время жизни состояния [Р680+'РИео-'] составляет 2-4 нс [12, 13].

Водоокисляющий комплекс включает в состав каталитическое неорганическое ядро -Мп4Са05-кластер, в котором три атома марганца, один атом кальция и четыре атома кислорода образуют кубаноподобную структуру, в которой они расположены по углам. Четвертый атом марганца и один атом кислорода располагаются вне кубана. Атом кальция с атомами марганца, а также атомы марганца соединяются между собой через ^-оксо-мостики. Р680+' окисляет ВОК с образованием ряда промежуточных 8-состоя-ний (80, 8!, 82, 83 и 84), причем переход от 84- к 80-состоянию сопровождается окислением двух молекул воды и образованием О2.

О2 не только образуется в ФС2, но и взаимодействует с компонентами электрон-транспортной цепи ФС2 с образованием активных форм кислорода (АФК) — синглетного кислорода (1О2), супероксидного анион-радикала (02—), пероксида водорода (Н2О2) и гидроксильного радикала (НО') [14].

Различают несколько типов реакций, приводящих к фотообразованию АФК в ФС2. Первый

тип — одноэлектронное восстановление О2 до 02— на акцепторной стороне ФС2, где генерируется восстановительный потенциал, достаточный для протекания этой реакции (реакция 1) (рисунок)

O2 + е ^ O2-

(1)

В качестве возможных участков генерации 02—в ФС2 рассматривают первичный акцептор электрона РИео-' [15], а также первичный и вторичный хиноновые акцепторы электрона, Оа и [16, 17] и пластосемихинон [18—20]. Существуют также доказательства того, что цитохром Ь559 может восстанавливать О2 [21, 22]. В реакции дисмутации 02—, которая происходит спонтанно или катализируется ферментом, образует-

m

-0,8 -0,4

0,0 0,4 0,8 1,2

3Р680■

ГУ

Ü2 102

1P680 ^3Car

O2

MnCaO' Tyrz

IX

Pheo

Qr

02 + e ^ 02 (1)

P680

P680+' (TyrZ') + RH ^ P680 (Tyrz) + R' (2) R' + 02 ^ ROO' (3)

Возможные пути взаимодействия О2 с компонентами переноса электрона в фотосистеме 2, не содержащей водо-окисляющего комплекса (апо-ВОК-ФС2). На акцепторной стороне ФС2 молекулярный кислород может взаимодействовать с восстановленными переносчиками электрона с образованием супероксидного анион-радикала O— (реакция 1). Кислород может взаимодействовать с трип-летным хлорофиллом (3P680) с образованием синглетного кислорода 1О2, в условиях, когда система испытывает недостаток в акцепторе электронов, что способствует рекомбинации зарядов пары [P680+'Pheo-'] с образованием 3Р680. На донорной стороне апо-ВОК-ФС2 кислород может вступать в реакцию с радикалами органических молекул (R') с образованием пероксильного радикала (ROO') (реакция 3). Образование R' происходит в результате окисления близлежащих органических молекул (RH) катион-радикалом Р680+' или радикалом TyrZ' (реакция 2). P680 — первичный донор электрона в ФС2; TyrZ — редокс-активный тирозиновый остаток белка D1; Pheo — феофитин; Mn4CaO5-кластер — каталитическое неорганическое ядро водоокисляющего комплекса ФС2; РАи QB — первичный и вторичный хиноновые акцептры электрона; 3Car — триплетное состояние молекулы каротиноида

ся Н2О2. Фотообразование Н2О2 было показано с помощью метода хемилюминесценции люми-нола [21, 23]. Восстановление Н2О2 ионами переходных металлов (реакция Фентона) приводит к образованию гидроксильного радикала (НО'), обладающего высокой химической активностью.

Второй тип — фотообразование синглетного кислорода (!О2), который формируется, главным образом, в реакции взаимодействия трип-летного хлорофилла (3Хл*) с 3О2. Образование молекулы 3Хл* может происходить в реакционном центре ФС2, когда система испытывает недостаток в акцепторе электронов, что способствует рекомбинации зарядов пары [Р680+'РИео-'] с образованием 3Р680* [24], а также в светособира-ющем комплексе [25].

Третий тип реакций — фотообразование АФК на донорной стороне ФС2. Было показано, что частичное повреждение ВОК приводит к фотообразованию Н2О2 на донорной стороне ФС2 [17, 23, 26, 27]. Было высказано предположение о том, что фотообразование Н2О2 на до-норной стороне ФС2 происходит в результате двухэлектронного окисления воды, однако механизм этого процесса еще не выяснен. В дальнейшем Н2О2 может окисляться до О-' или восстанавливаться с образованием НО'.

ФОТОПОГЛОЩЕНИЕ О2 И ОБРАЗОВАНИЕ ОРГАНИЧЕСКИХ ГИДРОПЕРОКСИДОВ НА ДОНОРНОЙ СТОРОНЕ ФС2

В условиях, когда ВОК разрушен, время жизни окисленного первичного (Р680) и вторичного (Туй) доноров электрона значительно возрастает, что повышает вероятность окисления близлежащих органических молекул, таких как хлорофиллы, каротиноиды и аминокислоты [28-33]. В цикле недавно опубликованных работ нами было показано, что помимо хорошо известных путей взаимодействия компонентов ФС2 с О2 и образования АФК, в ФС2 реализуется ранее неизвестный механизм фотопоглощения О2 на донорной стороне ФС2, который сопровождается образованием органических гидро-пероксидов [34-37].

Была выявлена значительная активация фотопоглощения О2 в препаратах ФС2 при щелочных рН или после удаления марганца из ВОК [34, 35]. На основе анализа влияния на фотопоглощение О2 диурона, каталазы, экзогенных акцепторов и доноров электронов для ФС2 был сделан вывод о том, что фотопоглощение О2 в ФС2, вызванное разрушением ВОК, связано с

Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.

Показать целиком