УДК 595.796:591.5
ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ МУРАВЬЕВ С ВРАГАМИ ТЛЕЙ: УЗНАЮТ ЛИ НЕОПЫТНЫЕ СБОРЩИКИ ПАДИ АФИДОФАГОВ ПРИ ПЕРВОЙ ВСТРЕЧЕ?
© 2015 г. Т. А. Новгородова
Институт систематики и экологии животных СО РАН, Новосибирск 630091, Россия
e-mail: tanovg@yandex.ru Поступила в редакцию 14.01.2015 г.
Распознавание врагов — один из ключевых моментов в защите, которую муравьи обеспечивают своим симбионтам от хищников и паразитоидов. Для ответа на вопрос о том, узнают ли афидофагов неопытные сборщики пади при первом же контакте, исследовано поведение лугового муравья (Formica pratensis Retz.) при взаимодействии с имаго и личинками божьих коровок и златоглазок, а также личинками сирфид. Сравнивали поведение сборщиков пади из природы (контроль) и "наивных" муравьев, выращенных из куколок и лишенных опыта общения со взрослыми муравьями, тлями и афидофагами. "Наивные" муравьи значительно агрессивнее реагировали на имаго, чем на личинок афидофагов. При столкновении со взрослыми насекомыми более 70% "наивных" муравьев немедленно атаковали их без предварительного обследования, так же как и сборщики пади из природы. При контакте с личинками "наивные" муравьи чаще проявляли исследовательскую активность, в то время как муравьи из контрольной группы значительно чаще демонстрировали агрессивные реакции. В целом, в случае контакта с имаго божьих коровок и златоглазок собственный и социальный опыт особи не важен для проявления ключевых поведенческих реакций, лежащих в основе защиты симбионтов от естественных врагов. Однако есть основания полагать, что наличие социального и/или накопление индивидуального опыта играет важную роль в узнавании конкурентов на личиночной стадии и в формировании у сборщиков пади агрессивного поведения по отношению к личинкам афидофагов.
Ключевые слова: муравьи, тли, трофобиоз, поведение, агрессия
DOI: 10.7868/S0044513415100086
Насекомые-трофобионты, выделяющие богатые углеводами экскременты, играют важную роль в жизни многих муравьев. Выделения этих насекомых (падь) являются для них одним из основных энергетических ресурсов (Длусский, 1967; Delabie, 2001), поэтому защита трофобион-тов от различных конкурентов для муравьев достаточно актуальна. В первую очередь это касается тех видов, семьи которых насчитывают десятки тысяч и более рабочих особей и нуждаются в большем количестве углеводной пищи (Oliver etal., 2008). Эффективность защиты трофобион-тов от их естественных врагов в значительной степени зависит от вида муравьев (Itioka, Inoue, 1999; Gibernau, Dejean, 2001; Katayama, Suzuki, 2003; Novgorodova, Gavrilyuk, 2012). Это приводит к неравноценному влиянию разных представителей многовидового сообщества муравьев на выживаемость их симбионтов (Addicott, 1978; Bristow, 1984; Buckley, Gullan, 1991). Одним из ключевых моментов в защите трофобионтов муравьями, в частности в охране тлей от афидофагов, является
распознавание этих насекомых как потенциально опасных объектов. Способность муравьев отличать членов своей семьи от "чужих" (представителей других видов или конспецификов из других семей) является основой общественной жизни этих насекомых (Захаров, 1978; Hölldobler, Wilson, 1990). Известно также, что муравьи рода Formica способны отличать своих конкурентов (по крайней мере, некоторых из них) от других объектов, которые не представляют для них или их ресурсов никакой угрозы. Экспериментально было показано, что охотники и охранники Formica aquilonia Yarr. значительно более агрессивны по отношению к своим топическим конкурентам — хищным жужелицам (Coleoptera, Carabidae) чем к миксо-фитофагам (Дорошева, Резникова, 2006).
Сборщики пади Formica aserva For. активно атакуют имаго божьих коровок, в то время как на нехищных мух-мусцид они практически не обращают внимания (Phillips, Willis, 2005). Однако вопрос о том, как у сборщиков пади формируется
стереотип поведения, лежащий в основе защиты тлей от их естественных врагов, в частности способны ли неопытные сборщики пади распознать в афидофаге врага и атаковать его при первом же столкновении, до сих пор оставался неизученным.
Представители рода Formica, живущие крупными семьями (104—106 особей) и доминирующие в многовидовых сообществах, являются наиболее перспективным объектом для изучения взаимодействия муравьев и афидофагов. Для видов этой группы характерен наиболее высокий уровень специализации ("профессиональная" специализация) среди сборщиков пади (Резникова, Новго-родова, 1998; Новгородова, 2008) и агрессии при столкновении с афидофагами (Novgorodova, Ga-vrilyuk, 2012). Благодаря этому муравьи обеспечивают своим симбионтам наиболее эффективную защиту от естественных врагов (Гаврилюк, Новгородова, 2007; Novgorodova, Gavrilyuk, 2012). Кроме того, агрессивное поведение сборщиков пади этих видов по отношению к афидофагам в большей степени связано именно с защитой симбионтов от потенциальных конкурентов, а не с хищничеством. Так, в отличие от муравьев с более простой организацией сбора пади (работа неспециализированных фуражиров и частичное разделение ролей) сборщики пади муравьев подрода Formica s. str., которые являются облигатными доминантами в многовидовых сообществах муравьев, не переключаются на сбор белковой пищи (Novgorodova, 2005). Они обычно прогоняют афи-дофага или убивают его, но при этом не относят в гнездо мертвых или поврежденных насекомых.
Для ответа на вопрос о том, узнают ли неопытные сборщики пади афидофагов при первом же контакте, исследовано поведение доминирующего в луговых и степных сообществах лугового муравья при взаимодействии с различными врагами тлей. Сравнительный анализ поведения неопытных ("наивных") муравьев, которые никогда не встречались не только со взрослыми конспеци-фиками, но и с тлями и афидофагами, а также сборщиков пади из природы, которые могут использовать как свой собственный опыт, так и опыт других членов семьи, позволяет понять роль социального и индивидуального опыта в формировании поведенческих стереотипов, лежащих в основе защиты трофобионтов от их естественных врагов.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Реакции муравьев при встрече с афидофагами были изучены с помощью депривационного эксперимента на примере лугового муравья (Formica pratensis Retz.) в 2009 и 2012 гг. Сравнивали поведение сборщиков пади, взятых из природы (контроль), и "наивных" муравьев, выращенных из куколок и лишенных опыта общения со взрослы-
ми рабочими, а также тлями и афидофагами. В экспериментах использованы две семьи "наивных" муравьев разного возраста: 7—8 недель (2009 г.) и более года (13—15 месяцев; 2012 г.). К моменту проведения экспериментов численность семей "наивных" муравьев составляла около 2000 особей (возраст: 7—8 недель) и около 1200 особей (старше года). В состав каждой семьи входили также самка и расплод. Следует отметить, что в лабораторных условиях представители рода Formica приступают к активной фуражировочной деятельности в возрасте около 3—5 недель (Резникова, Новгородова, 1998). "Наивных" муравьев содержали на аренах (60 х 40 х 20 см) в пластиковых формикариях (25 х 15 х 2 см). Углеводную пищу они получали на кормушках с сахарным сиропом. Белковой пищей служили личинки большого мучного хрущака (Tenebrio molitor L.) и измельченные вареные яйца.
Эксперименты проводили методом парного ссаживания муравьев с афидофагами. В 2009 г. для "наивных" муравьев в возрасте 7—8 недель и контрольной группы было проведено тестирование с афидофагами пяти разных типов: личинки и имаго божьих коровок, личинки и имаго златоглазок, личинки сирфид. Были использованы взрослые особи и личинки божьих коровок (Coccinella sep-tempunctata L., Harmonia axyridis Pall.) и златоглазок (Chrysopa perla L., Chrysotropia ciliata (Wesm.)), а также личинки сирфиды Syrphus ribesii (L.) Поскольку одновременно найти в природе большое количество имаго и личинок божьих коровок и златоглазок одного вида не удалось, все эти группы были составлены из особей двух видов (в соотношении 1 : 1). В ходе предварительных исследований значимых различий в поведении муравьев по отношению к афидофагам разных видов в каждой из четырех смешанных групп не выявлено (точный критерий Фишера, p > 0.05). Чтобы исключить влияние размеров личинок на поведение муравьев, в тестах были использованы личинки одной размерной категории (около 12—14 мм).
Для проверки гипотезы о возможном влиянии возраста на формирование агрессивных реакций у "наивных" муравьев в 2012 г. дополнительно проведено исследование поведения "наивных" муравьев, возраст которых превысил один год. Тестирование проведено с имаго божьей коровки Harmonia axyridis и личинками сирфиды Syrphus ribesii.
Афидофагов и сборщиков пади F. pratensis собирали в лесопарковой зоне г. Новосибирска за два-три дня до экспериментов (афидофагов — с разных растений, муравьев — на березах из колоний тлей Symydobius oblongus (Heyd.)) и содержали в пластиковых контейнерах с растениями, заселенными тлями. Среди "наивных" муравьев для тестов выбирали только тех рабочих, которые регулярно посещали углеводные кормушки. Пред-
варительные исследования показали, что именно такие рабочие впоследствии обычно занимаются сбором пади тлей.
Парное ссаживание насекомых в 2009 г. проводили в пластиковых контейнерах (14 х 14 х 5 см), в 2012 г. — в чашках Петри (диаметр 10 см). После адаптации муравья в контейнере или чашке Петри (5—10 мин) сюда по очереди и с интервалом между тестами 10—15 мин помещали афидофагов пяти указанных выше типов (2009 г.) или взрослых божьих коровок и личинок сирфид (2012 г.) Предварительные наблюдения в полевых условиях показали, что первая реакция муравьев по отношению к врагам тлей (независимо от их вида) обычно определяет исход столкновения (будет ли возможность у афидофага атаковать тлей или нет). В связи с этим наблюдение за поведением насекомых проводили до первого контакта особей, но не более 15 мин.
При сближении и контакте насекомых фиксировали следующие реакции муравьев: (1) избегание контактов — резкая смена направления движения при приближении к афидофагу; (2) нейтральная реакция — игнорирование афидофага; (3) исследовательск
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.