== ОБЗОРЫ
УДК 581.1:581.5:632.122.1:546.48
ЗАЩИТНЫЕ МЕХАНИЗМЫ РАСТЕНИЙ В ОТВЕТ НА ТОКСИЧЕСКОЕ ДЕЙСТВИЕ ИОНОВ КАДМИЯ*
© 2014 г. А.Р. Мурзабаев, М.В. Безрукова, Ф.М. Шакирова
Институт биохимии и генетики Уфимского научного центра РАН 450054 Уфа, просп. Октября, 71, Россия E-mail: shakirova@anrb.ru
Поступила в редакцию 30.05.2014 г.
Обзор посвящен анализу современных сведений о накоплении и распределении кадмия в различных тканях растений, механизмах токсического действия ионов кадмия на растительный организм и формирования устойчивости растений к кадмиевому стрессу и путях их регуляции.
Ключевые слова: защитные механизмы растений, ионы кадмия.
ВВЕДЕНИЕ
Среди тяжелых металлов (ТМ) кадмий считается одним из наиболее токсичных для человека и других живых организмов. Кадмий не выполняет каких-либо значимых функций почти во всех живых организмах, за исключением диатомовых водорослей вида Thalassiosira weissglogii и ТЫазрг сеаги1езсет, у которых, предположительно, существуют специальные переносчики кадмия [1, 2]. Ежегодно в атмосферу из разных источников выбрасывается свыше 25 тыс. т кадмия [3]. В норме содержание кадмия в почвах изменяется между 0.07 и 1.1 мг/кг и определяется химическим составом их материнских пород. Содержание кадмия в почвенном растворе в пределах от 0.32 до 1 цМ принято считать умеренным загрязнением, >5 цМ -сильным загрязнением [3]. При этом, согласно гигиеническим нормативам ГН 2.1.7.2042-06, ОДК для разных видов почв могут изменяться в значительных пределах (от 0.5 до 2.0 мг/кг). Это обусловлено множеством факторов, к наиболее значительным из них можно отнести кислотность (рН), окислительно-восстановительный потенциал, минеральный и органический состав почвы, а также водный баланс и наличие в среде других загрязнителей [4]. По способности накапливать ТМ выделяют 2 группы растений: исключатели, у которых ТМ задерживаются в корневой системе и практически не попадают в побеги, и гипераккумуляторы, способные накапливать ТМ в больших количествах в надземной части без каких-либо значительных нарушений метаболизма, причем взаимодействие этих двух групп с ТМ различается [2].
* Работа поддержана ФЦП, Госконтракт № 14.ВВВ. 21.0063.
Особое внимание в данной работе уделено взаимодействию растений-исключателей с кадмием.
ПРОНИКНОВЕНИЕ И РАСПРЕДЕЛЕНИЕ КАДМИЯ В РАСТЕНИЯХ
Высшие растения поглощают кадмий в зависимости от его доступности и концентрации из почвы или воды и в значительно меньшей степени - из атмосферы [5]. Для большинства растений концентрация кадмия в листьях >5-10 мкг/г является токсичной [6]. Наиболее вероятными путями проникновения кадмия в клетки являются системы поглощения Ca2+, Fe2+ и Zn2+ [7]. Обычно большая часть кадмия остается в корнях, и лишь небольшое его количество транспортируется в наземные органы. Распределение кадмия в растении осуществляется главным образом по апопластно-му пути. Cd2+ рассматривается в качестве "апо-пластического" иона [8], однако некоторое его количество может транспортироваться и по сим-пласту. В этом процессе задействованы белки-переносчики плазматической мембраны, такие как трансмембранные белки-переносчики ZIP (zinc iron permease) и IRT1 (iron-repressed transporter), способные транспортировать ионы Fe2+, Mn2+, Zn2+, Cd2+ и, возможно, другие двухвалентные катионы [5]. Например, в растениях Arabidopsis thaliana кадмий проникает в клетку благодаря AtIRT1-белку или системе TcZNT1/TcZIP4-бел-ков, выделенных из Thlaspi caerulescens [6]. Помимо этого, кадмий проникает в клетки корня в хелатированном виде, связанном с YSL-белками (yellow-Stripe 1-like), которые относятся к суперсемейству олигопептидных транспортеров [9]. Семейство белков NRAMP (natural resistance-associated macrophage proteins) представляют еще
одну группу трансмембранных белков-транспортеров ионов ТМ, участвующих в поддержании гомеостаза [6]. Эти белки способны переносить через мембрану клетки в цитозоль или через то-нопласт ионы Mn2+, Zn2+, Cu2+, Fe2+, Cd2+, Ni2+ и Co2+. Например, белки NRAMP3 и NRAMP4 отвечают за выход кадмия из вакуоли, и их повышенная экспрессия увеличивает чувствительность растений Arabidopsis к кадмию [6].
Таким образом, благодаря своей высокой подвижности кадмий легко проникает в корень через ткани первичной коры и может достигать ксилемы по апопласту и симпласту, образуя комплексы с органическими солями и металлсвязывающими пептидами-фитохелатинами, затем он по симпла-сту через плазмодесмы проникает в стеллярную паренхиму [6]. Из симпласта кадмий попадает в ксилему посредством ТМ-транспортирующих белков АТФ-аз - HMA (heavy metal transporting ATPases) [6]. В эту группу входят белки AtHMA2 и AtHMA4, играющие важную роль в переносе ионов металлов против градиента концентрации с использованием энергии АТФ [6]. Во флоэму кадмий может проникать благодаря низкоаффи-ным катионным транспортерам LCT (low-affinity cation transporter), например, с помощью OsLCTl, что было продемонстрировано для зерен риса [10]. Содержание кадмия в корнях обычно больше, чем в побеге, что подразумевает наличие барьера на пути транспорта кадмия в ксилему. Основываясь на том, что у большинства исследованных видов растений концентрация кадмия в семенах и клубнях еще меньше, можно предполагать наличие барьера для его поступления также и во флоэму [11]. Раскрытие разнообразия проявлений токсического действия кадмия на растительный организм и развития механизмов эффективной защиты от него требует детального анализа его локализации в растительных тканях.
Корневой чехлик и ризодерма. Клетки ризодер-мы и чехлика секретируют слизь, способную связывать ТМ. Таким образом, некоторое количество кадмия может связываться карбоксильными группами уроновых кислот слизи [8, 12]. Кроме того, растения вида Eriophorum angustifolium способны снижать растворимость ТМ путем выделения корнями слизи, содержащей органические кислоты, которые защелачивают ризосферу и, таким образом, снижают концентрацию доступных для поглощения ионов ТМ [13]. Проникая в корневой чехлик, кадмий распространяется достаточно равномерно как в поверхностных клетках чех-лика, так и в клетках колумеллы (осевой части корневого чехлика) вследствие функциональной однородности апопласта [8].
Апикальная зона. Клетки апикальной зоны характеризуются делением и малыми размерами. В зоне деления и растяжения практически отсутствуют барьеры для поступления кадмия по симпластному и апопластному пути. В то же время на проростках кукурузы показано, что содержание кадмия в клетках покоящегося центра было меньше, чем в окружающих клетках [8]. Предполагается, что имеются некоторые отличия в структуре их клеточных оболочек и плазмалем-мы, обусловливающие их большую устойчивость к проникновению ионов ТМ, например, клетки покоящегося центра часто имеют утолщенные первичные оболочки [8].
Эпидермис и кора. В первичной коре кадмий распределяется главным образом в клеточных оболочках, на поверхности протопластов и частично проникает в цитоплазму [8]. Накопление кадмия на поверхности протопластов приводит к разнообразным нарушениям в строении и функционировании плазматической мембраны клеток первичной коры; в частности, он нарушает ли-пидный состав плазматической мембраны, вызывая накопление пальмитиновой кислоты и снижая содержание линолевой и линоленовой кислот, что отражается в нарушении ионного гомеостаза клетки [8]. В корнях арабидопсиса, подвергнутых воздействию кадмия в разных концентрациях, гранулярные отложения обнаружены как в межклеточном пространстве тканей коры, так и внутри клеточной стенки и внутри клеток [14]. При воздействии CdSO4 в низкой концентрации (1 цМ) гранулярные отложения в значительной степени представлены фосфатами кадмия, которые выявляются в апопласте корней [14]. Эти данные согласуются с высказанной ранее гипотезой о том, что кадмий в низких концентрациях, проникая в корни, задерживается в их клеточных стенках [6]. Внутри клеток кадмий связан с серусодержащими молекулами, представленными в основном фито-хелатинами и сульфидами [14]. Таким образом, в этих тканях подвижные ионы кадмия обнаруживаются главным образом в апопласте.
Эндодерма. Благодаря присутствию в клеточных стенках такой интегральной структуры, как пояски Каспари, а также особенности строения плазмалеммы, плотно прилегающей к клеточной оболочке, эндодерма тормозит апопластный транспорт воды и растворенных в ней веществ [8]. Барьерная роль эндодермы заключается в том, что клетки этой ткани имеют возможность контролировать поступление ионов в симпласт, и, следовательно, в центральный цилиндр [8]. Тем не менее, часть кадмия все же проникает в центральный цилиндр по симпластному пути и через апикальный участок корня, где пояски Каспари еще не развиты [8].
На растениях A. thaliana, подвергнутых воздействию 5 и 50 цМ CdSO4, выявлено отложение кадмия в клеточных компартментах эндодермы в виде однородно распределенных гранул, главным образом, в вакуоли и цитоплазме [14].
Паренхимные клетки центрального цилиндра. В апопласте растений, подвергнутых действию 5 цМ CdSO4, большие гранулярные отложения кадмия были обнаружены в срединной пластинке клеточной стенки между эндодермой и перициклом, вблизи плазмалеммы, а также в клеточных стенках между клетками перицикла, хотя существует и активный перенос кадмия, вероятно, связанный с его симпластным депонированием из срединной пластинки в сторону плазмалеммы перицик-ла [14]. Как и в эндодерме, кадмий в симпласте находится в комплексе с соединениями серы и локализуется в цитоплазме возле клеточных стенок [14]. В корнях растений арабидопсиса, подвергнутых воздействию 50 цМ CdSO4, цитоплазма перицикла и центрального цилиндра содержит существенное количество гранулярных накоплений, кроме того, значительное количество связанного в гранулах кадмия отмечено в цитоплазме паренхимных клеток между эндодермой и ксилемой [14]. Наблюдаемая схема распространения кадмия по аналогии с перемещением ионов кальция, по-видимому, присуща пропускным клеткам, расположенным напротив ксилемных пучков и присутствующих не только в корнях арабидоп-сиса, но це
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.